Cromosomas foráneos circulares en mitogenomas de plantas holoparásitas

ROULET ME.; CERIOTTI LF.; GATICA-SORIA, LM.; SANCHEZ-PUERTA, MV.

Congreso; V Reunión Argentina de Biología Evolutiva (RABE).; 2023

SOCIEDAD ARGENTINA DE BIOLOGÍA EVOLUTIVA

La Transferencia Horizontal de Genes (THG), el movimiento de información genética entre especies no relacionadas, ha sido ampliamente documentada en procariotas. Sin embargo, en eucariotas multicelulares existen aspectos poco claros acerca de la incidencia de THG y los mecanismos involucrados. El proceso de THG entre plantas se ha reportado más comúnmente en las mitocondrias, con notable ausencia en los cloroplastos. En el núcleo, este fenómeno está siendo reportado cada vez con mayor frecuencia dada la creciente acumulación de datos genómicos en bases de datos públicas. Se propuso un modelo de compatibilidad de fusión mitocondrial para la THG entre mitocondrias de plantas que consiste en la adquisición de mitocondrias foráneas enteras desde el donante seguida por la fusión y recombinación de sus genomas mitocondriales (ADNmt). Los genomas de plantas parásitas concentran una gran cantidad del ADN foráneo del total de eventos de THG reportado para las angiospermas, tanto en sus mitocondrias como en el núcleo. Por lo tanto, la íntima conexión vascular establecida entre las plantas parásitas y sus hospedantes representa un sistema muy valioso para estudiar la THG en eucariotas. Las plantas parásitas se caracterizan por su capacidad de alimentarse directamente de otras plantas, invadiendo las raíces o los tallos de sus hospedantes a través de una raíz especializada denominada haustorio. Este contacto vascular permite el paso de agua, de nutrientes y de ácidos nucleicos que facilitan la THG. Recientemente, se han descrito casos sorprendentes de THG mitocondrial en dos especies de holoparásitas de la familia Balanophoraceae: Lophophytum mirabile y Ombrophytum subterraneum. Por ello, secuenciamos, ensamblamos y analizamos el ADNmt de la especie L. pyramidale y realizamos un análisis comparativo y evolutivo para evaluar la incidencia, los mecanismos involucrados, y el impacto de los eventos de transferencia de sus hospedantes mimosoideas (Fabaceae) a Lophophytum spp. El ADNmt de L. pyramidale tiene una longitud de 806.114 pb y se ensambla en 81 cromosomas circulares de 5-15 kb de longitud. Esta estructura multicromosómica también se ha descrito en mitogenomas de otros representantes de la familia, pudiendo ser un carácter ancestral, en la que el número de los cromosomas es muy variable. Los análisis filogenéticos mostraron que el ADNmt de L. pyramidale contiene seis genes foráneos, 13 quiméricos y 18 nativos. En general, el impacto de la THG en las regiones codificantes ha sido mayor para L. mirabile con 29 genes foráneos o quiméricos en comparación con 19 en L. pyramidale. El origen de estos genes es el resultado de eventos THG ancestrales y recientes, incluyendo casos de THG convergente en los que los mismos genes se vieron afectados de forma independiente en L. mirabile y L. pyramidale. Un análisis del mitogenoma completo reveló que el 60% y el 74% de L. pyramidale y L. mirabile, respectivamente, se adquirieron de sus hospedantes mimosoideas. La evidencia de un origen foráneo se basa en una fuerte afiliación con Fabaceae en los árboles filogenéticos y/o en la identidad de longitud y secuencia de las regiones compartidas con Fabaceae. Además, un total de 59 cromosomas circulares en el ADNmt de Lophophytum spp. son totalmente foráneos, y se mantienen en el mitogenoma como moléculas similares a plásmidos. Proponemos un nuevo modelo de THG denominado THG mediada por círculos (“circle-mediated HGT”) en el que Lophophytum spp. adquieren ADNmt foráneo de sus hospedantes, donde regiones de 5-15 kb se circularizan ganando estabilidad y facilitando su perpetuación. Estos cromosomas circulares pueden ocasionalmente recombinarse con otros cromosomas o perderse por azar. Este mecanismo de THG es único en las mitocondrias de plantas y otros orgánulos eucariotas y proporciona información valiosa sobre la formación de moléculas circulares dentro de los mitogenomas.