Comentários sobre a origem da flora marinha brasileira: exemplos de Dictyota Lamouroux e Canistrocarpus De Paula & De Clerck (Dictyotales: Phaeophyceae)

ALVES PEREIRA LOPES FILHO E; SALGUEIRO F; CARDOSO PEDERNEIRAS L; GAUNA M.C.; PARODI E.R.; LEITE FERREIRA C.E.; CAMPOS DE PAULA J.

Parnaíba.

Congreso; XVI Congresso Brasileiro de Ficologia; 2016

Universidade Federal do Piauí -UFPI

INTRODUÇÃO: O número de espécies de algas conhecidas para o Brasil até o momento é de 1247 (Menezes et al. 2015), sendo 809, macroalgas marinhas. Trabalhos que tratam de filogenia e biogeografia utilizando algas são escassos para o Brasil, sendo Horta et al. (2001) o mais recente a tratar da distribuição das macroalgas marinhas como um todo. Entretanto, a deficiência de conhecimento sobre a diversidade de muitos grupos dificulta não apenas estudos de preservação e conservação, mas também trabalhos sobre a origem da flora marinha brasileira. A hipótese mais frequente apresenta o Caribe como centro de dispersão no atlântico tropical ? isto é, as algas teriam migrado do que hoje é o Pacífico para o Caribe (Svedelius 1905 apud Svedelius 1924) e então para o Brasil e a África. Isto se apoia no fato de que o Caribe possui grande riqueza específica, alto grau de endemismo e por ser uma região geologicamente mais antiga do que o atlântico sul (Oliveira Filho, 1977). Essa hipótese ignora o sentido das correntes (Taylor, 1955), de modo que um dos argumentos seria de que as paleocorrentes teriam sentido contrário (Oliveira-Filho, 1977). Joly & Cordeiro (1962) e Joly (1964, 1965), entretanto, discutem que a flora caribenha teria se originado mais ao sul, isto é, a partir da migração da flora brasileira transportada pela corrente das Guianas; o Brasil, portanto, seria o centro de dispersão da flora de águas quentes no atlântico, tendo sua flora se originado por migrações do indo-pacífico através do sul da África, que chegaria ao litoral brasileiro via corrente equatorial sul. Elementos africanos conhecidos para o sul da costa brasileira, tais como Levringia Kylin, Arthrocardia Decaisne e Aristothamnion J. Agardh, fortaleceriam essa hipótese (Joly, 1965), aventada por Murray (1893). Horta et al. (2001) discutem ambas as hipóteses e propõe que as afinidades entre as floras do Caribe e do Brasil se devam à origem comum no Indo-Pacífico, porém em épocas e rotas distintas, não sendo, portanto, de uma única migração Caribe-Brasil ou vice-versa. Além disso, os autores argumentam ser necessário levarem-se em conta os processos históricos e ecológicos para entender a formação da flora marinha brasileira. As algas pardas não são um grupo dominante em floras tropicais, porém duas de suas famílias se destacam nesses ambientes: Dictyotaceae e Sargassaceae. Os gêneros Dictyota Lamouroux e Canistrocarpus De Paula & De Clerck são facilmente encontrados no litoral brasileiro nas faixas inferior do médiolitoral e no infralitoral, sendo importante ecologicamente pela sua biomassa, produção de metabólitos bioativos (Tronholm et al. 2010, De Paula et al. 2011) e como fonte de alimento, defesa, camuflagem e toca de diversas espécies de invertebrados que se utilizam de sua química (Stachowicz & Hay, 2000, Moore & Eastman, 2015). Suas espécies estão presentes em ambientes marinhos temperados, tropicais e subtropicais e possuem papel significante na comunidade bentônica (De Clerck et al. 2006, Bittner et al. 2008, Tronholm et al. 2010). OBJETIVOS: Avaliar possíveis rotas de dispersão que teriam contribuído para a origem da flora marinha brasileira utilizando filogenia molecular de espécies dos gêneros Dictyota e Canistrocarpus. MATERIAIS E MÉTODOS: Durante os anos de 2010 a 2015 foram realizadas expedições entre os estados do Rio de Janeiro e do Ceará, além de uma coleta pontual na Argentina. De cada indivíduo, foi separada uma parte para biologia molecular (preservadas em sílica gel) e outra para o estudo morfológico (fixado em solução de formalina a 4%), sendo posteriormente depositados no Herbário Prof. Jorge Pedro Pereira Carauta (HUNI) e no herbário da Universidad Nacional del Sur (BBB). O material genético extraído foi utilizado para a amplificação de parte do gene psbA através da Polymerase Chain Reaction (PCR) e em seguida, sequenciados. Análises de NeighborJoining (NJ) e Máxima Parsimônia (MP) foram realizadas no Mega 6.0 (Tamura et al. 2013). O modelo evolutivo foi obtido por jModelTest 2.14 (Darriba et al, 2012) e utilizado na inferência filogenética bayesiana (BI) através do MrBayes 3.1.2 (Ronquist et al. 2012). Falar sobre os modelos evolutivos para cada análise. Sequencias de Dictyota1 foram utilizadas para criar uma rede de haplótipos utilizando os programas Dnasp v.5 (Librado & Rozas, 2009) e Network v.5. RESULTADOS E DISCUSSÃO: As análises filogenéticas mostram que Dictyota1 pode ser encontrada no nordeste do atlântico (incluindo o mediterrâneo), Argentina e África do Sul. A rede de haplótipos dessa espécie revela que tanto as amostras da Argentina quanto da África do Sul estão inseridas em um dos haplótipos europeus e não em um haplótipo próprio, como se esperaria se estivessem isoladas por algum evento vicariante. As análises filogenéticas para Dictyota2 indicam que esta espécie está bem distribuída no Atlântico e pontualmente no sudoeste do Índico. Dictyota3 e Canistrocarpus1 são bem distribuídas em ambos os Oceanos Atlântico e Índico. A filogenia indica que Dictyota4 e Dictyota5 se distribuem entre o Brasil, Caribe e parte da Macaronésia, enquanto que Dictyota6 (clado irmão de Dictyota5), se conhece apenas para o Brasil até o momento. A grande similaridade da vida marinha entre o Caribe e o Brasil, embora este possua menor número de espécies, fez com que muitos autores considerassem que houve dispersão em direção ao atlântico sul (Oliveira-Filho 1977), embora outros sugerissem o padrão inverso devido ao curso das correntes (Joly, 1964, 1965). As distribuições encontradas para Dictyota e Canistrocarpus sugerem algumas hipóteses para sua migração para o sudoeste e sul do Atlântico, sobretudo o Brasil. Em primeiro lugar, nossos resultados filogenéticos indicam uma dispersão proveniente do Atlântico Norte de Dictyota4, Dictyota5 e Dictyota1, com expressiva ligação com o Atlântico Nordeste (Europa e Macaronésia). Anteriormente, Cassano et al. (2012) reportaram Laurenciella marilzae Gil-Rodríguez, Sentíes, Días-Larrea, Cassano & M.T. Fujii no Caribe, em Canárias e no Brasil, enquanto Machín-Sánchez et al. (2012) citam Laurencia catarinensis Cordeiro-Marino & Fujii para o Brasil e para Canárias. Isso corrobora uma semelhança da flora marinha do Brasil, do Caribe e de Macaronésia (onde as Ilhas Canárias estão inseridas), como observado por Joly (1957), concordando com os dados filogenéticos apresentados. Trabalhos com peixes recifais dos gêneros Sparisoma (Bernardi et al. 2000), Ophioblennius (Muss et al. 2001) discutem dados semelhantes aos observados para algas (Cassano et al. 2012, Machín-Sánchez et al. 2012 e os dados presentes). A rota biogeográfica proposta por estes autores estabelece que espécies Caribenhas teriam dispersado via corrente do Golfo para a Macaronésia ao largo do noroeste africano, ocorrendo posteriormente dispersão diretamente para o nordeste do Brasil via contracorrente equatorial (ou ao Brasil proveniente do Golfo da Guiné, segundo Joyeux et al. 2001). Do nordeste do Brasil se espalhariam para a África ocidental via correntes equatoriais e para o sul do Brasil via corrente do Brasil, entrando no giro subtropical do Atlântico Sul e colonizado as ilhas centrais do Atlântico Sul (Bernardi et al. 2000, Muss et al. 2001). Para corroborar essa rota, há registros de espécies de Dictyota em comum para o Brasil, Macaronésia (ilhas canárias, Cabo verde) e Golfo da Guiné (Price 1978, John et al. 2003, John et al. 2004) como D. mertensii e D. crenulata (esta espécie está restrita ao pacífico. Assim, os registros podem ser de uma ou mais espécies do complexo de margem denteada, descritas por Tronholm et al. 2013). Estas espécies são relacionadas filogeneticamente a Dictyota4, Dictyota5, Dictyota6 e Dictyota cymatophila (conhecida até o momento apenas para Canárias, Tronholm et al. 2010a), cujo clado apresenta clara ancestralidade no mar de Tétis. Trabalhos com peixes recifais do gênero Clepticus (Beldade et al. 2009) mostram que divergência entre espécies do Golfo da Guiné e do Brasil são mais recentes do que entre Brasil e Caribe, concordando com trabalhos para Avicennia geminans (Nettel et al. 2007) e para plantas aquáticas da família Hydrocharitaceae (Chen et al. 2012). Além disso, a estreita relação entre o Brasil e as ilhas centrais do Atlântico Sul pode ser vista para o gênero Centropyge (Bowen et al. 2006), para as espécies de peixes recifais Acanthurus bahianus e Chromis multilineata (Rocha et al. 2008), e o ouriço Echinometra lucunter (McCartney et al. 2000), caracterizada por não haver nenhuma diferença genética detectável nessas populações. Entretanto, diferenças são encontradas para populações do Caribe e as do Atlântico Sul (McCartney et al. 2000, Rocha et al. 2008), assim como em espécies de Ophioblennius (Muss et al. 2001), indicando que estão separadas há muito mais tempo. Isso se deve tanto aos grupos com origem caribenha (relictos de Tétis) quanto à barreira entre Brasil e Caribe (numa região que corresponde ao Maranhão à Venezuela) que se estende por cerca de 2300 km em que não há recifes ou substratos duros (Oliveira-Filho 1977, Muss et al. 2001), sendo caracterizado por ser um habitat inóspito para muitos organismos marinhos bentônicos, incluindo turbidez, baixa salinidade, fundos de lama, causados pela descarga de rios como o Amazonas e Orinoco (Bowen et al. 2006, Beldade et al. 2009). Essa disruptura para a ocorrência de macroalgas marinhas (Taylor 1955) é reconhecido como uma região biogeográfica independente do Caribe e do Brasil (Spalding et al. 2007). Em segundo lugar, nossos dados indicam outra rota de dispersão proveniente do Oceano Índico. Tronholm et al. (2012) discutem a colonização de Dictyota3 no Atlântico Sul via sul da África. Nossos resultados concordam com os dados obtidos por (Tronholm et al. 2012) para essa espécie e acrescenta evidências de rota semelhante para Dictyota2. Trabalhos com peixes recifais dos gêneros Centropyge (Bowen et al. 2006), Holocanthus (Alva-Campbel et al. 2010), Parablenius (Levy et al. 2013), para o gênero de ouriço-do-mar Diadema (Lessios et al. 2001), para tartarugas marinhas Caretta caretta e Lepidochelys olivacea (Bowen et al. 1994) também suportam essa rota. A invasão de espécies indo-pacíficas não ocorreu em um único evento de passagem pelo sul da África, mas em vários, ou devido a interrupção do sistema de ressurgência de Benguela ao final dos ciclos glaciais ou aos vórtices quentes anticiclônicos (eddies) que esporadicamente atravessam da corrente de Agulhas e são espalhados pela corrente de Benguela (Briggs & Bowen, 2013). Portanto, nossos dados revelam que houve eventos de dispersão de origens distintas para a costa brasileira e em prováveis tempos distintos. O caribe doou espécies indiretamente ao Brasil através do nordeste do Atlântico (Europa e Macaronésia) e o Brasil, por sua vez, permitiu que novas espécies chegassem ao Caribe e ao Pacífico Leste, antes do soerguimento do Istmo do Panamá (Alva-Campbel et al. 2010, Lo et al. 2014). Assim, o Caribe é tanto centro de origem ? de linhagens originárias do Mar de Tétis - quanto centro de acumulação - oriundas do Atlântico Sul e do Indo-Pacífico via África do Sul (Rocha 2003, Rocha et al. 2008, Bowen 2013). CONCLUSÃO: Portanto, nossos dados suportam as conclusões de Horta et al. (2001) de que teria havido dispersões através de rotas e em tempos distintos, indicando as dispersões do Caribe via Nordeste do Atlântico para o Brasil e Indo-Pacífico via sul da África para o Brasil como rotas mais prováveis utilizando as macroalgas dos gêneros Dictyota e Canistrocarpus como modelo. Além disso, são necessários mais dados moleculares de macroalgas das ilhas oceânicas do Atlântico sul e da costa ocidental do continente africano para melhor compreensão dos eventos de dispersão que originaram a flora marinha brasileira.