Huellas de la simbiosis pasto-endofito en el agroecosistema

OMACINI M; GUNDEL, PE; SEMMARTIN,M

Conferencia; Taller internacional sobre rizosfera, biodiversidad y agricultura sustentable. TIRBAS; 2010

Las asociaciones simbióticas entre plantas y microorganismos cumplen un papel importante en la determinación de la productividad primaria y secundaria de los agroecosistemas. Las investigaciones ecológicas se han centrado, generalmente, en simbiontes subterráneos tales como hongos micorríticos o bacterias fijadoras de nitrógeno. Sin embargo, estudios recientes muestran que los hongos alojados en los tejidos aéreos de las gramíneas, denominados genéricamente endofitos, deben ser también considerados. Este trabajo tiene tres objetivos principales: (1) describir los aspectos ecológicos y agronómicos más salientes de la simbiosis entre pastos y hongos endofitos; (2) sintetizar el conocimiento actual acerca de las vías por las cuales los endofitos pueden modificar las relaciones que establecen las plantas hospedantes con  la biota del suelo y, así, modular la estructura y el funcionamiento del ecosistema; e (3) identificar los vacíos de conocimiento acerca de las implicancias de esta simbiosis para el manejo del  agroecosistema.  La asociación entre pastos y hongos endofitos del género Neotyphodium (Clavicipitaceae) está ampliamente difundida en el mundo e involucra una gran cantidad especies vegetales, tanto nativas como introducidas. A diferencia de otros hongos con estadíos sexuales, estos endo­fitos se transmiten sólo verticalmente dado que colonizan el ovario sin alterar el desarrollo de la semilla. El pasto le provee, al hongo, nutrientes, protección y medios de propagación, mien­tras que el hongo induce una serie de cambios bioquímicos y fisiológicos en el hospedante que pueden modificar su crecimiento, supervivencia y reproducción. En este sentido, se consi­dera que estos simbiontes establecen una interacción mutualística y que, en general, le brindan a sus hospedantes una mayor resistencia o tolerancia a la herbivoría y a otros factores de estrés (p.ej. a la sequía); si bien es un aspecto que todavía presenta una considerable contro­versia. Durante los últimos años, se ha demostrado que el impacto del endofito en el hospe­dante se puede transmitir a niveles de organización superiores, registrándose, por ejemplo, diferencias significativas en la composición y en la dinámica de las comunidades vegetales sembradas con una misma especie de pasto con niveles contrastantes de infección endofítica. Se necesitan otros estudios que incorporen distintos ecosistemas y asociaciones pasto-endofito. Algunas asociaciones pasto-endofito resultan de gran interés para el hombre debido a su impacto negativo sobre la productividad secundaria. Tal es el caso, de ciertos pastos forrajeros que al estar infectados provocan intoxicaciones sobre el ganado que las cónsume. Por ejemplo, la festucosis y el temblequeo del raigrás son producidos por Festuca arundinacea y Lolium perenne en asociación con N. coenophyalum y N. lolii respectivamente. No obstante, en un intento por aprovechar los aspectos positivos del mutualismo, actualmente se están realizando grandes esfuerzos por encontrar genotipos de endofitos, o modificar los preexistentes, para promover las simbiosis no tóxicas en las especies forrajeras. Otra estrategia en el mismo sentido, ha sido promover otras asociaciones pasto-endofito que natural­mente no son tóxicas para el ganado doméstico como es el caso del raigrás anual (L. multiflorum) y su endofito (N. occultans). Independientemente del grado de toxicidad, se ha observado que estas asociaciones pueden dejar diferentes huellas en el ecosistema. Si bien los experimentos realizados hasta el momento son escasos y los resultados son variables existen algunas evidencias de que la simbiosis pasto-endofito puede reducir la tasa de procesos clave regulados por la biota del suelo por diversas vías. En diferentes asociaciones se ha detectado que los endofitos pueden reducir la tasa de crecimiento de ciertos invertebrados subterráneos (p.ej. insectos, nematodos) cuando se alimentan de las plantas infectadas, y modificar incluso la actividad y el desarrollo de sus enemigos naturales. Asimismo, algunos trabajos sugieren que existen compuestos en las plantas infectadas que afectan el ambiente químico de la rizósfera y la disponibilidad de nutrientes para las plantas. En particular, trabajos realizados con L. multiflorum sugieren que los individuos infectados poseen una mayor capacidad de acidificar el medio externo, y promueven cambios en la perfil catabólico de la comunidad microbiana. Paralelamente, se ha observado que la tasa de descomposición del material muerto de las plantas infectadas es menor que el de las plantas no infectadas de la misma especie y que, a su vez, esa broza puede reducir la tasa de descomposición del material muerto producido por otras plantas. También existen evidencias de que la simbiosis pasto-endofito puede alterar otras interacciones simbióticas. La mayoría de los trabajos muestran que se reduce la colonización de hongos micorriticos en plantas infectadas con endofitos aunque puede aumentar la de pastos vecinos no infectados sin reducir la habilidad competitiva del hospedante. Algunos autores sugieren que este patrón no se cumple en especies nativas dado que encuentran una relación positiva entre la infección de ambos simbiontes a campo. Se han observado efectos negativos o neutros sobre el crecimiento de leguminosas en pasturas con forrajeras infectadas con endofitos y se sugiere que estos efectos se deben a una reducción de nodulación con bacterias del género Rhizobium. Hasta el momento, no se ha demostrado si la presencia de plantas infectadas con endofitos pueden alterar la fijación de nitrógeno en una pastura por esa vía. Por otro lado, sólo recientemente se ha contemplado el impacto de la simbiosis pasto-endofito sobre las generaciones subsiguientes de plantas a través de las señales que quedan en el suelo una vez que las plantas infectadas finalizan su ciclo de vida. Estos últimos trabajos muestran que la presencia anterior de plantas infectadas reduce la capacidad de ciertos hongos micorríticos o patógenos de infectar las plantas que colonizan el sitio cuando el hospedante ya no está. Por lo tanto, la presencia del endofito en el hospedante puede alterar las interacciones en el mismo nivel trófico  y entre múltiples niveles tróficos afectando el flujo de energía y el ciclado de nutrientes, procesos claves de los agroecosistemas. A pesar de que los hongos endofitos se encuentran en los tejidos aéreos, los cambios inducidos en la planta hospedante determinan cambios en la cantidad y calidad de exudados y en la broza que se deposita. Sabemos con certeza que ciertas combinaciones de pastos y endofitos son capaces de determinar importantes perjuicios económicos en los sistemas pastoriles. En cambio, tenemos menos certezas, o evidencias en ocasiones contradictorias, acerca de los mecanismos a través de los cuales esta simbiosis puede afectar la estructura y el funcionamiento de los ecosistemas. Finalmente, a la luz del conocimiento disponible para otras asociaciones con microorganismos, el conocimiento sobre la simbiosis pasto-endofito tiene un largo pero promisorio camino por recorrer hacia la búsqueda y desarrollo de tecnologías que potencien la productividad de los agroecosistemas y los tornen más sustentables